После событий, изменивших жизнь Питера Паркера, его двойное существование становится всё более напряженным. Днём он пытается успеть сдать выпускные экзамены, чтобы получить аттестат, а ночью в костюме паука продолжает патрулировать улицы Нью-Йорка, ловя мелких преступников и предотвращая ограбления. Отношения с Гвен Стейси, которая уже получила стипендию в престижном университете, начинают трещать по швам: она мечтает о будущем, где нет места постоянному риску и секретам, а он не может отказаться от ответственности, которая на него легла.
Внезапное появление таинственного бизнесмена Макса Диллона, который после несчастного случая в лаборатории превращается в живой сгусток электрической энергии, сеет хаос в городе. Поначалу Питер пытается помочь ему, видя в нём жертву обстоятельств, но Электро, одержимый жаждой признания и мести, начинает атаковать энергосистемы города, погружая кварталы во тьму.
Параллельно всплывает тёмная тайна из прошлого отца Питера, Ричарда Паркера, которую пытается раскрыть журналист и бывший сотрудник корпорации Oscorp. Питер вынужден объединить усилия с Гвен, чтобы разобраться в заговоре, который тянется много лет, и понять, почему его родители скрывались от властей. В то же время его старый друг Гарри Озборн, умирающий от генетической болезни, отчаянно ищет лекарство и соглашается на рискованный союз с отцом Электро, что приводит к трагической цепочке событий.
Кульминацией становится противостояние на крыше небоскреба, где Питер должен сделать невозможный выбор: спасти сотни заложников, оставшихся без света в осаждённом здании, или бросить всё ради спасения Гвен, которая попала в ловушку, устроенную врагами. В финале он понимает, что взросление — это не только умение жертвовать собой, но и умение принимать последствия своих решений, даже если они разбивают сердце.
